Abstract

Antecedentes: El lóbulo de la ínsula, o ínsula, se encuentra oculto en la super cie lateral del cerebro. La ínsula está localizada profundamente en el surco lateral o cisura silviana, recubierta por los opérculos frontal, parietal y temporal. Estudiar la compleja anatomía del lóbulo de la ínsula, una de las regiones de mayor complejidad quirúrgica del cerebro humano, y su correlación anatómica con casos quirúrgicos.

Métodos: En la primera parte de este estudio presentamos los resultados de nuestras disecciones microquirúrgicas en fotografías 2 D y 3D; en la segunda parte de nuestro trabajo, la correlación anatómica con una serie de 44 cirugías en pacientes con tumores de la ínsula, principalmente gliomas, operados entre 2007 y 2014.

Resultados: Extenso conjunto de bras subcorticales, incluyendo el fascículo uncinado, fronto-occipital inferior y el fascículo arcuato, conectan la ínsula a las regiones vecinas. Varias estructuras anatómicas responsables por dé cits neurológicos severos están íntimamente relacionadas con la cirugía de la ínsula, tales como lesiones de la arteria cerebral Media, cápsula interna, áreas del lenguaje en el hemisferio dominante y arterias lenticuloestriadas.

Conclusión: El entrenamiento en laboratorio de neuroanatomía, estudio de material impreso en 3D, el conocimiento sobre neuro siología intra-operatoria y el uso de armamento neuroquirúrgico moderno son factores que in uencian en los resultados quirúrgicos.

Keywords: Palabras Clave: Ínsula, Anatomía microquirúrgica, Neuroanatomía tridimensional

INTRODUCCIÓN

El Lóbulo de la ínsula, o ínsula, es el lóbulo cerebral que se encuentra escondido en la superficie lateral del cere- bro. La ínsula está localizada profundamente en el surco lateral o cisura silviana, cubierta por los opérculos fron- tal, parietal y temporal. Extensos conjuntos de fibras sub- corticales, conectan la ínsula a las regiones fronto-orbital, temporo-polar y la región temporomesial. Varias estruc- turas anatómicas responsables por déficits neurológicos severos están íntimamente relacionadas con la cirugía en la ínsula, tales como lesiones de la arteria cerebral media, cápsula interna, áreas del lenguaje en el hemisferio domi-nante y las arterias lenticuloestriadas. La compleja anato- mía del lóbulo de la ínsulahace de ésta una de las regio- nes de mayor complejidad quirúrgica del cerebro cuerpo humano.

Considerando la curva evolutiva de la neurocirugía moderna, el lóbulo de la ínsula, así como el seno cavernoso y otras regiones complejas de la anatomía cerebral eran has- ta hace poco tiempo “No man’s land”. En relación a cirugía para tumores de ínsula, el trabajo innovador del Profesor Yasargil et al.[ 65 ] – publicado en 1992 – evidenció que la re- moción de tumores envolviendo este lóbulo eran, en verdad, menos arriesgado de lo que inicialmente se consideraba.

Sabiendo que la anatomía de la ínsu- la es compleja,[ 5 , 12 , 16 - 18 , 21 - 30 , 33 , 38 , 40 , 46 - 48 , 55 - 66 ] varios nue- vos estudios han demostrado que es posible remover tumores insulares teniendo baja incidencia de complica- ciones.[ 1 - 11 , 13 - 15 , 19 - 21 , 31 - 37 , 39 - 45 , 49 - 54 , 62 - 67 ]

El objetivo de la primera parte de este estudio es presentar nuestros resultados de anatomía microquirúrgica del lóbulo de la ínsula usando metodología de impresión tri-dimensional anaglífica estereoscópica.

MATERIAL Y MÉTODOS

Disección anatómica

Catorce cerebros humanos y cinco cabezas de cadáveres fijados en formol fueron disecados utilizando microscopio quirúrgico, ampliado ×3 a ×40. Diez de los cerebros y todas las cabezas fueron inyectados con silicona coloreada. Fue realizada la técnica de disección de fibras blancas con técnica de Klingler en cinco cerebros no inyectados. En otros 5 cerebros fueron efectuados cortes coronal, sagital y axial. Cada cabeza fue colocado en soporte de Mayfield, extendida y rotada para simular la posición quirúrgica. La craneotomía pterional y el abordaje trans-silviano fueron realizados de acuerdo con las descripciones del Profesor MG Yasargil. Las disecciones fueron hechas en el labo- ratorio de microcirugía del Hospital Beneficiencia Por- tuguesa de Sao Paulo, Brasil y en el laboratorio de micro- cirugía Diane e Gazi Yasargil, Universidad de Arkansas para Ciencias Médicas, en Little Rock.

Diez cabezas fijadas en formalina y con los vasos inyec- tados con silicona azul y roja para resaltar las arterias y las venas fueron disecadas en el laboratorio de Microcirugía de la Universidad de Florida.

Método de documentación fotográfica 3D anaglífica las disecciones anatómicas fueron documentadas utili- zando la técnica para obtención de imágenes tridimen- sionales (3D), para la producción de impresiones estereos- cópicas. En esta técnica, el mismo objeto es fotografiado a partir de dos posiciones diferentes, en un mismo pla- no horizontal. La primera corresponde a una visión del ojo izquierdo y la segunda la del ojo derecho. Las imáge- nes fueron superpuestas con un Software especial (http://mac.claussnet.de/redgreen/), luego impresas. La utiliza- ción de anteojos 3D con lentes rojo y verde es necesaria para la visualización de las imágenes impresas en el mo- delo anaglífico. Con la finalidad de documentar las disec- ciones se empleó una máquina fotográfica digital Nikon D70 de 8,0 megapíxel con lente macro. El aparato fue adaptado a una barra deslizante con una grilla especial milimetrada montada en el trípode. El diafragma y la ve- locidad del disparo fueron ajustadas en f32 y 1/60 segun- dos, respectivamente. La técnica de estereoscopía utiliza- da por los autores se encuentra detallada en un estudio previo.[ 46 ] Las fotos impresas en el método estereoscópico deben ser visualizadas con anteojos estereoscópicos en los colores rojos y verdes.

RESULTADOS

Las Figuras 1 - 31 demuestran los aspectos anatómicos.

Figura 1:

Visión lateral (a-d), superior (e) y oblicua (f) de los surcos, giros, ínsula y ventrículos. Las líneas verdes en la figura b muestra la ascendiente, anterior y ramo supe- rior de la incisura silviana. (1) Cápsula óptica (canales semicirculares) y nervio facial; (2) Vena de Labbé; (3) Seno transverso; (4) Vena silviana superficial; (5) Parte triangular del giro frontal inferior;( 6) Surco circular inferior; (7) Ínsula (giros cortos); (8) Ínsula (giros largos); (9) Cabeza del núcleo caudado; (10) Fisura coroidea; (11) Talamos; (12) Foramen de Mon- ro; (13) Planum polar; (14) Giro de Heschel (giro temporal transverso anterior); (15) Plexo coroideo; (16) Cápsula interna; (17) Seno petroso superior; (18) Surco central da ínsula.

Figura 2:

Visión lateral del hemisferio cerebral izquierdo mostrando su relación con las suturas del cráneo. (1) Sutura coronal; (2) Parte anterior de la sutura coronal; (3) Sutura escamosa; (4) Asterión; (5) Sutura lambdoidea; (6) Vena de Labbé; (7) Cápsula óptica; (8) Seno sigmoide; (9) Fosa condilar; (10) Placa pterigoidea lateral.

Figura 3:

Cara lateral hemisferio cerebral izquierdo (removido parte del opérculo fronto-parietal y giro temporal superior para exponer la ínsula). (1) Surco central; (2) Pars opercularis; (3) Giro corto de la ínsula; (4) Surco central de la ínsula; (5) Giro lar- go de la ínsula; (6) Giro temporal medio.

Figura 4:

Visión ampliada de la ínsula izquierda después la remoción de parte del opérculo fronto-parietal y giro temporal superior). (1) Giro pre-central; (2) Giro largo de la ínsula; (3) Surco central de la ínsula; (4) Ápex de la ínsula; (5) Giro transverso; (6) Limen de la ínsula; (7) Giro corto de la ínsula.

Figura 5:

Visión lateral del lóbulo insular izquierdo evidenciando la orientación del giro de Heschel (1) para el surco limitante (periinsular) posterior en dirección a la región del atrium ventricular.

Figura 6:

Visión 3D anaglífica de la Figura 5.

Figura 7:

Sección coronal a través de los cuerpos mamilares y núcleos anteriores del tálamo. (1) Fascículo lenticular; (2) Cuerpos mamilares; (3) Tercer ventrículo; (4) Pierna posterior de la cápsula interna; (5) Surco colateral; (6) Surco occipito-tempo- ral; (7) Fisura hipocampal; (8) Cuerno temporal del ventrículo lateral; (9) Amígdala; (10) Pedúnculo cerebral; (11) Tracto óptico; (12) Globo pálido medial; (13) Lámina medular interna; (14) Masa Intermedia; (15) Tracto mamilo-talámico; (16) Claustrum; (17) Puta- men; (18) Cápsula externa; (19) Cápsula extrema; (20) Núcleos anteriores del tálamo; (21) Núcleos ventrales tálamo; (22) Estrías lentículocaudadas; (23) Núcleo caudado; (24) Estría terminal y vena tálamoestriada; (25) Cuerno frontal del ventricular lateral; (26) Cuerpo caloso; (27) Fórnix; (28) Plexo coroideo. U: Uncus, HI: Hipocampo, Ph: Pa- rahipocampo, LTO: Giro occipito-temporal lateral, T1: Giro temporal superior, T2: Giro temporal medio, T3: Giro temporal inferior, In: Ínsula, Prc 1: Porción superior del giro pre-central, Prc 2: Porción medio del giro pre-central, PRC 3: Porción inferior del giro pre-central, Parac: Giro paracentral, CI: Giro del cíngulo.

Figura 8:

Sesión coronal a través de la substancia negra, cuerpo geniculado late- ral y cara ventral del puente. (1) Núcleo rubro; (2) Fibras transversales; (3) Núcleos pontinos; (4) Substancia nigra; (5) Decusación del pedúnculo cerebelar Superior; (6) Cuerpo geniculado lateral; (7) Fimbria del fórnix; (8) Surco Colateral; (9) Surco tempo- ro-occipital; (10) Surco temporal inferior; (11) Hipocampo; (12) Cuerno temporal del ventrículo lateral; (13) Núcleo talámico centro-mediano; (14) Habénula y comisura habenular; (15) Estrías medulares del tálamo; (16) Putamen; (17) Córtex Insular; (18) Aspecto caudal de la pierna posterior de la cápsula interna; (19) Fórnix; (20) Núcleo caudado; (21) Cuerpo caloso. U: Uncus, Hi: Hipocampo, Ph: Parahipocampo, LTO: Giro temporo-occipital, lateral, T1: Giro temporal superior, T2: Giro temporal medio, T3: Giro temporal inferior, In: Ínsula Post. 1: Porción superior del giro pos-central, Post. 2: Porción media del giro pos-central, Post. 3: Porción inferior del giro pos- central, Parac: Giro Paracentral, Ci: Giro del cíngulo.

Figura 9:

Sesión. Sagital a través hipocampo. (1) Córtex insular; (2) Hipocampo; (3) Surco colateral; (4) Alveus y fimbria del fórnix; (5) Cuerno temporal del ventrículo la- teral; (6) Hipocampo, aspecto rostral; (7) Cuerno Temporal; (8) Amígdala; (9) Cauda del núcleo caudado; (10) Putamen.

Figura 10:

Perspectiva superior (a-f) y lateral (d and e) evidenciando las relaciones anatómicas del hipocampo con el lobo de la ínsula. (1) Techo de la órbita; (2) Seno sagital superior; (3) Arteria Carótida interna; (4) Cápsula interna; (5) Piso de la fosa media; (6) Eminencia Colateral; (7) Hipocampo; (8) Calcar avis; (9) Bulbo del Cuerpo calloso; (10) Fisu- ra coroidea; (11) Tálamo; (12) Cabeza del núcleo caudado; (13) Fórnix de (14) Pulvinar del tálamo; (15) Fisura coroidea (parte atrial); (16) Fórnix; (17) Foramen de Monro; (18) Giro corto de la ínsula; (19) Globo pálido; (20) Cápsula interna; (21) Pulvinar del tálamo; (22) Núcleo caudado; (23) Vena cerebral interna; (24) Vena de Galeno; (25) Nervio Oculomotor; (26) Arteria cerebral posterior; (27) Vena basilar o basal de Rosenthal; (28) Arterias hipocampales (29) Giro dentado; (30) Arteria hipocampal posterior; (31) Tienda del cerebelo.

Figura 11:

Visión tridimensional anaglífica de la Figura 10d.

Figura 12:

Visión superior de la relación entre el córtex insular y la arteria cerebral media con los ganglios de la base y ventrículo lateral. Podemos observar la corres- pondencia entre el segundo giro corto de la ínsula (1) y el foramen de Monro (2).

Figura 13:

(a-f) Visión de la cara lateral del hemisferio cerebral derecho a través de la disección de fibras blancas por la técnica de Klinger. (1) Fibras en “U”; (2) Valécula; (3) Córtex insular; (4) Alza de Meyer; (5) Estrato sagital; (6) Fascículo uncinado; (7) Putamen; (8) Hipocampo; (9) Núcleo caudado; (10) Fascículo occipitofrontal (11) Plexo coroideo.

Figura 14:

Cara lateral del hemisferio cerebral izquierdo (después de la remoción de la substancia gris y de las fibras en “U”). (1) Fascículo longitudinal; (2) Cápsula inter- na; (3) Fascículo arqueado; (4) Surco circular de la ínsula (parte superior); (5) Giro cor- to de la ínsula; (6) Estrato sagital.

Figura 15:

Visión de la cara lateral del hemisferio cerebral izquierdo a través de la disección de fibras blancas por la técnica de Klinger. Fibras en “U” comunicando los giros insulares (2). Fascículo arqueado (1).

Figura 16:

Visión de la cara lateral del hemisferio cerebral derecho a través de la di- sección de fibras brancas por la técnica de Klinger. (1) Fascículo arqueado; (2) Glo- bo pálido; (3) Comisura anterior; (4) Radiación óptica; (5) Fascículo uncinado; 6) Alza de Meyer.

Figura 17:

Visión de la cara lateral del hemisferio cerebral derecho a través de la di- sección de fibras blancas por la técnica de Klinger. (1) Núcleo caudado; (2) Cuerno frontal del ventrículo lateral; (3) Cápsula interna (brazo anterior); (4) Comisura ante- rior; (5) Alza de Meyer; (6) Tálamo; (7) Radiación óptica.

Figura 18:

Relaciones arteriales del hemisferio cerebral izquierdo evidenciando los ramos corticales de la arteria cerebral media (M4).

Figura 19:

Relación de los ramos corticales de la arteria cerebral media con las principales suturas del cráneo, a partir de estas medidas se calcula las relaciones entre las suturas y los surcos y giros.

Figura 20:

Visión ampliada de la fisura silviana y la región opercular derecha. (1) Pars opercularis; (2) Pars triangularis; (3) Pars orbitalis; (4) Giro temporal superior; (5) Vena anastomótica de Labbé; (6) Ramo ascendente de la fisura silviana; (7) Giro sub-central.

Figura 21:

Visión lateral del hemisferio cerebral derecho evidenciando la relación das venas silviana superficiales con la vena de Labbé y su drenado en la junción de los senos sigmoide y transverso.

Figura 22:

Cara lateral del hemisferio cerebral izquierdo (removido parte del opércu- lo fronto-parietal para exponer la ínsula). (1) Pars triangularis; (2) Giro corto de la ín- sula; (3) Giro largo de la ínsula; (4) Tronco Inferior de la ACM (Segmento M2); (5) Tri- furcación de la ACM; (6) Giro temporal superior.

Figura 23:

Visión lateral de la ínsula derecha evidenciando el trayecto de los ramos M2 de la arteria cerebral media al largo de los surcos insulares.

Figura 24:

Visión lateral derecha mostrando las relaciones de la ínsula con hipo- campo a través del surco circular inferior de la ínsula. (1) Hipocampo; (2) Arteria ce- rebral media, parte M2 (tronco inferior); (3) Arteria cerebral media, parte M2 (tronco superior); (4) Bifurcación de la arteria cerebral media; (5) Fenestración de la arteria basilar (flecha).

Figura 25:

Relación de los segmentos M2 da arteria cerebral media con los giros insulares.

Figura 26:

Visión superior oblicua de la ínsula derecha después abertura de la fi- sura silviana evidenciando las relaciones entre la arteria cerebral media y la ínsula.

Figura 27:

Variación anatómica de la Arteria cerebral media (pseudo-tetrafurcación).

Figura 28:

Vista inferior. (1) Arteria cerebral media (segmento M1) con ramos perfo- rante (arteria lentículo-estriadas); (2) Limen de la ínsula; (3) Arteria cerebral media (segmento M2); (4) Arteria cerebral posterior; (5) Arteria calcarina (6) Nervio oculomo- tor; (7) Glándula pituitaria; (8) Quiasma Óptico; (9) Arteria carótida interna; (10) Uncus; (11) Giro dentado.

Figura 29:

Visión superior de las relaciones arteriales de la fisura silviana y de las arterias lentículo-estriadas (círculo). (1) Arteria carótida interna supraclinoidea; (2) Ar- teria cerebral media (M1); (3) Arteria cerebral anterior (segmento A1); (4) Nervio ópti- co; (5) Infundíbulo hipofisario; (6) Quiasma óptico; (7) Lámina terminalis; (8) Arteria ce- rebral anterior (segmento A2); (9) Arteria comunicante posterior.*Arteria de Heubner.

Figura 30:

Visión tridimensional anaglífica de la Figura 29.

Figura 31:

Visión lateral que muestra el ramo fronto-orbital del nervio facial. El es- tudioanatómico del exacto posicionamiento de los ramos fronto-orbitales del ner- vio facial esimportante durante la craneotomía pterional para evitar lesiones o tracción de estosnervios. La glándula parótida fue removida para exponer ramos del nervio facial. (1) Nervio facial (tronco superior); (2) Nervio facial (tronco infe- rior); (3) Ramo cervical; (4) Ramo mandibular; (5) Ramo bucal; (6) Ramo zigomático; (7) Ramo fronto-orbital; (8) Laarteria temporal superficial; (9) Vena temporal superficial; (10) Nervio auriculotemporal; (11) Nervio auricular magno; (12) Músculo masetero.

Anatomía topográfica

La ínsula tiene una forma triangular, cuyo vértice es llamado de limen de la ínsula y constituye el límite lateral de la fisura silviana. Se encuentra separada de los opér- culos por los surcos peri-insulares, que son tres: superior, inferior y anterior. El surco peri-insular superior está lo- calizado debajo del opérculo frontoparietal; el inferior, debajo del opérculo temporal; y el anterior, debajo del opérculo orbitofrontal. Otro surco presente en la ínsula es el surco central, que se extiende desde el surco peri-insu- lar superior hasta el limen de la ínsula. El divide la ínsula en porción anterior y porción posterior. La porción ante- rior contiene a los giros cortos anterior, medio y posterior; además giros accesorio y transversal.

Todos estos giros unen para formar el vértice de la ín- sula. La porción posterior es formada por los giros lar- gos anterior y posterior, que son separados por el surco pos-central de la ínsula. La región inferior de la ínsula está constituida por tres estructuras: polo de la ínsula, li- men de la ínsula y la región lateral del tronco de la fisu- ra silviana.

Surco lateral: Junto con el surco central, se inicia en la base del cerebro, más específicamente en la altura de la apófisis clinoides anterior, y se extiende hasta la cara su- pero-lateral del cerebro, separando el lóbulo frontal del lóbulo temporal. En la parte terminal, se divide en tres ramos: ascendente, horizontal y posterior. El ramo poste- rior es el más largo de los tres y se dirige hacia atrás y ha- cia arriba, terminando en el giro supramarginal. Los ra- mos horizontal y ascendente son cortos y dividen el giro frontal inferior en tres partes: orbital, triangular y oper- cular. Entre la parte orbital y la triangular, se encuentra el ramo horizontal; y entre la parte triangular y la opercular, y el ramo ascendiente.

El surco lateral puede tener un cuarto ramo, llamado fronto-orbital. Cuando presenta, este es visualizado en el lóbulo frontal, abajo del ramo anterior y de la parte orbi- tal, separando esta parte del giro orbital posterior.[ 55 ]

Vascularización de la ínsula

Relaciones arteriales

La arteria cerebral media es la más compleja de las tres arterias cerebrales. Ella es dos veces más grande que la arteria cerebral anterior, mide de 2.4 a 4.6 mm de diámetro. Su origen está localizado en el inicio de la cisura silviana, lateralmente al quiasma ópti- co. Durante su trayecto, la arteria cerebral media pasa por debajo de la sustancia perforada anterior, en la cual pene- traran sus pequeños ramos llamados arterias lenticuloes-triadas laterales. Luego de un recorrido variable, se divide en el interior de la cisura silviana y gira hacia posterior y superior, llegando a la superficie de la ínsula.

La arteria cerebral media está divida en cuatro segmentos, que va desde M1 hasta M4. El segmento M1, tam- bién llamado esfenoidal, tiene su origen en la bifurcación de la arteria carótida interna. El segmento M2, o conoci- do como insular, se extiende desde el límen de la ínsula hasta el surco peri-insular. El segmento M3, u opercular, comienza en el surco peri-insular y recorre los opérculos, terminando en la superficie lateral de la fisura de Silvio. Y por fin, el segmento M4, o para-silviano, corresponde a los ramos que irrigan a la convexidad cerebral.

Segmento M1

La arteria carótida interna se bifurca en la arteria cere- bral media y arterial cerebral anterior al nivel de la porción central de la substancia perforada anterior. A partir del origen de la arteria cerebral media es que se inicia el seg- mento M1. Ella recorre la profundidad del surco de Sil- vio de forma antero-superior, superior o postero-superior, alrededor del limen de la ínsula, donde forma una curva- tura. En ella se delimita el punto final de M1, marcado por la bifurcación principal de la arteria cerebral media en troncos superiores e inferior. Esa bifurcación está localiza- da en la mayoría de las veces en la rodilla, pero puede estar proximal o distalmente a él. En algunos casos, puede ocu- rrir la formación de una trifurcación, a través del origen de un tronco intermediario, que puede surgir tanto del tronco superior o del inferior. Puede surgir también una cuadri- furcación, encontrados pocos casos en la literatura.[ 23 ] Puede ocurrir también la presencia de una falsa bifurca- ción, formada por el ramo temporal del segmento M1 o por el ramo frontal. Segun Türe y Yasargil, esa variación fue encontrada en dos de los 40 hemisferios evaluados. En todos los casos encontramos el patrón de bifurcación, excepto en un caso de cuadrifurcación.[ 57 ]

Los ramos del segmento M1 son clasificados de acuer- do con el área cerebral que ellos irrigan. Por lo tanto, ellos pueden ser divididos en arterias corticales o en arterias lenticuloestriadas laterales (LLAs).

En relación a las arterias corticales, el segmento M1 es dividido en pre-bifurcación y pos-bifurcación. La prebi-furcación es compuesta por un único tronco que tiene su origen en el inicio de la arteria cerebral media y se ex- tiende hasta la bifurcación del segmento M1. Las arterias corticales que surgen de la pre-bifurcación son llamadas ramos precoces, que corresponden a los ramos frontales y temporales del segmento M1.

Según Tanriover et al.,[ 55 ] de los 159 espe- címenes analizados, 90% de ellas presentaban los ramos temporales, y 30% presentaban los ramos frontales. De acuerdo con Türe et al.,[ 56 ] el segmento M1, en 38 de los 40 hemisferios, dio origen de una a tres arterias cortica- les, que se localizaban, en la mayoría de las veces (75.8%) lateralmente a este segmento, irrigando al lóbulo tempo- ral. Las arterias corticales pueden originarse también de la región medial (24.2%), vascularizando el lóbulo fron- tal. En siete hemisferios, pequeñas arterias corticales fue- ron encontradas irrigando la corteza piriforme.[ 57 ]

Las variaciones de los ramos corticales pueden ser clasificadas en cuatro tipos (A, B, C y D), de acuerdo con la región del segmento M1 de donde ellas se originan. Tipo A, ese segmento da origen solamente a ramos corticales temporales (laterales) pudiendo variar en número de uno a tres ramos temporales, siendo el más común la presen- cia de apenas un ramo. En el tipo B, el segmento M1 ori- gina ramos temporales y ramos frontales (mediales).

Este tipo, la variación más encontrada es el origen de un ramo temporal y de un ramo frontal, pero puede ser vis- to también dos ramos temporales y un ramo frontal. En el tipo C, el segmento M1 da origen solamente a ramos frontales. E el tipo D, los ramos corticales no se originan de ese segmente, solamente las arterias lenticuloestriadas laterales y arterias del uncus. De todos los tipos, el tipo A es el más común, y los de tipo C y D los más raros.

En relación a las arterias lenticuloestriadas laterales (LLAs), ellas se originan de la región ínfero-medial del segmento M1 y recorren la porción central y lateral de la región anterior de la substancia perforada. Ellas irrigan la substancia innominada, putamen, globo pálido, núcleo caudado, capsula interna, corona radiada y la porción la- teral de la comisura anterior.

Las LLAs varían en número de 1 a 15, no habiendo re- lación directa con la longitud del segmento M1 y la can- tidad presente de estas arterias. El origen de esas arterias puede variar, surgiendo generalmente de la región ínfero- medial del segmento M1. Entretanto, ellas pueden surgir de los ramos temporales y frontales, o de los troncos su- perior e inferior del segmento M2, las LLAs no se comu- nican con el espacio subaracnoideo.

Segmento M2

El segmento M2 se origina en el limen de la ínsula, don- de ocurre la bifurcación principal de la arteria cerebral media o, en algunos casos, de la trifurcación. Distalmen- te a la rodilla, los troncos superior e inferior emiten ramos que recorren a la ínsula hasta el surco peri-insular, donde marca el inicio el segmento M3. Esos ramos son llama- dos de troncos arteriales, de donde son originados las ar- terias corticales.

Los ramos del segmento M2 pueden originarse, de los troncos superior e inferior, del tronco intermediario, del ramo precoz o mismo de la arteria cerebral media accesoria. Los ramos del tronco superior irrigan los giros transver- so, accesorio y giros cortos de la ínsula, al ápex insular y el surco limitante anterior de la ínsula. Los ramos del tron- co inferior irrigan los giros largos posteriores de la ínsula, el surco limitante interior y el limen de la ínsula.

Los ramos precoces se originan próximo a la bifurcación o de la trifurcación y irrigan cualquier parte de la ínsula, con excepción al surco central. Ellos irrigan parte del sur- co limitante inferior y anterior y limen de la ínsula. La ar- teria cerebral media accesoria es la variación más común de la arteria cerebral media. Tiene su origen en la arteria ce- rebral anterior y termina en la región orbito-frontal. Irriga los giros accesorio y transverso y al surco limitante anterior. Las arterias corticales totalizan en número de 12 ar- terias y lanzan ramos para la ínsula, excepto la arte- ria temporo-polar. Ellas son: órbito-frontal, pre-frontal, pre-central, central, parietal anterior, parietal posterior, angular, temporo-occipital, temporal posterior, temporal media, temporal anterior y artería temporo-polares. Las arterias corticales del segmento M2 pueden originarse del tronco superior o del tronco inferior.

Es en el tronco superior donde tienen origen la mayo- ría de las arterias corticales, saliendo normalmente cin- co arterias del tronco superior, que varía de dos a siete. Del tronco inferior, puede salir de dos a ocho arterias. Sin embargo, en los pacientes que presentan una trifurcación, el tronco intermediario también pueden dar origen a las arterias corticales, variando de una a dos.

Las arterias corticales que se originan del tronco supe- rior generalmente recorren un camino más corto en la ín- sula si son comparados con los de la arteria del tronco inferior. A parte de eso, ellas acostumbran a surgir más próximo de la bifurcación, alrededor del polo de la ín- sula. La primera arteria cortical del tronco superior ge- neralmente es la orbitofrontal, seguida por la prefrontal, precentral, central, parietal anterior, parietal posterior, angular y arterias temporo-occipitales. Las arterias parie- tal anterior, central, temporal-occipital y la angular, rara- mente originándose del tronco interior.

Del tronco inferior, surgen las arterias corticales que pasar por el giro largo de la ínsula y por el límite interior del surco e irriga la porción posterior de la ínsula. Sus prime- ros ramos más frecuentes son el temporal medio y el pos- terior, seguido del temporal anterior, parietal posterior y arterias temporo-polares.

Segmento M3

El inicio del segmento M3 es marcado por los surcos peri insulares anterior, superior e inferior y recorre el trayec- to que va hasta la superficie medial del opérculo, o sea, en la superficie de la incisura silviana, donde se inicia el seg- mento M4. En su curso, el segmento M3 corre paralela- mente al M2, irrigando la superficie medial del opércu- lo. En algunos casos, son segmento M3 pode dar origen a una o dos arterias pequeñas, que son responsables por irrigar los surcos peri insulares superior e inferior.

Una particularidad de las arterias órbito-fronto-laterales y la temporo-polar que puede presentarse es que se origi- nen del segmento M1 y luego se extiendan como segmen- to M3, sin emitir ninguna rama para la ínsula.

Segmento M4

El segmento M3 recorre lateralmente la incisura silviana, saliendo de ella se transforma en segmento M4. Este segmento no origina ningún ramo para la ínsula, no tiene ningún papel en su vascularización.

La ínsula es predominantemente irrigada por los ramos del segmento M2.

Nuestras observaciones fueron semejantes a los de estu- dios previos. Según Ugur Türe et al.,[ 56 ] cer- ca de 75 a 104 arterias originan se de ese segmento. En 55% de los hemisferios cerebrales analizados, fue obser- vado el origen de una a seis arterias del segmento M1, los mismos son responsables por vascularizar principalmen- te el limen de la ínsula. En 10% de los hemisferios, el seg- mento M3 da origen a una o dos arterias, cuya función es irrigar los surcos peri-insulares superior e inferior. Apro- ximadamente, 80 a 90% de las arterias insulares son cor- tas y vascularizan al córtex insular y la cápsula extrema; 10% son mediana y son responsables de irrigar al claus- trum y a la cápsula externa; y los 3 a 5% restantes son lar- gas y alcanzan la corona radiata. Estas últimas están loca- lizadas principalmente en la región posterior de la ínsula. El putamen, globo pálido y cápsula interna son vascu- larizados por las LLAs. Esta región esta irrigada por las LLAs y está separada de la región irrigada por las arterias insulares por la cápsula externa. Del punto de vista de la vascularización de los surcos y de los giros de la ínsula, cada uno de ellos también poseen una irrigación parti- cular por los ramos de las arterias insulares. En cuanto a la vascularización de los giros de la ínsula, el patrón es el siguiente: los giros accesorio y transverso reciben san- gre de las arterias corticales del tronco superior. La arte- ria orbitofrontal es la única que vasculariza ambos los gi- ros, excepto la pre-frontal, que también la vasculariza con una menor contribución. El giro corto anterior es irriga- do por los ramos del tronco superior y por la arteria pre-frontal. El giro corto medio es vascularizado por los ra- mos del tronco superior y por la arteria precentral, que viene seguida por la pre-frontal. El ápice da insulsa reci- be sangre de las arterias corticales del tronco superior y de las arterias prefrontal y precentral. El giro corto posterior recibe ramos del tronco superior y arteria central, que es acompañada por las arterias precentral y parietal anterior.

El surco central y giro largo anterior son la única región de la ínsula que es vascularizado por los ramos del tronco superior como del tronco inferior en el mismo porcentaje siendo así llamada de zona de vascularización mixta. El surco central todavía recibe sangre de las arterias central y parietal anterior. El giro largo anterior es irrigado tam- bién por las arterias parietales anterior y posterior. El giro largo posterior es nutrido por los ramos del tronco infe- rior, que son responsables de vascularizar ese giro en 80% de los hemisferios. Las arterias angular y tempo-occipital irrigan exclusivamente ese giro.

En cuanto a la vascularización de los surcos limitantes (o circulares) de la ínsula el padrón es el siguiente. El surco circular anterior recibe sangre de los ramos del tronco superior y de las arterias órbitofrontal y prefrontal. Éstas vascularizan exclusivamente ese surco. El surco limitan- te inferior recibe ramos de los troncos inferiores en 80% de los hemisferios y de los ramos precedentes en 50% de los hemisferios. Es irrigado también por las arterias tem- poro-occipital y temporal posterior. Pueden ser encontra- das en ese surco las arterias perforadas, principalmente en su región posterior. La región del limen es vascularizada predominantemente por la porción inicial del tronco in- ferior en más del 80% de los hemisferios y recibe contribución de los ramos precozmente en un tercio de los hemisferios. La arteria temporal media es responsable por la vascularización en 30% de los hemisferios, emitiendo más ramos para el limen de la ínsula de que para el tron- co inferior.

Relaciones venosas

El sistema venoso de la ínsula presenta numerosas variaciones y asimetrías. Entretanto, existen algunas generalidades. El sistema venoso superficial drena el área cortical superficial de la cisura silviana, y el sistema venoso profundo drena la ínsula.

Entre esos dos sistemas, varias anastomosis son encontradas. El sistema venoso superficial es representado por la vena silviana superficial. Ella corrresponde a la vena más larga que drena el ramo posterior de la cisura silvia- na. La vena silviana superficial generalmente se origina como un único tronco. Algunas veces, ella puede origi- narse también como dos troncos, que se juntan antes de drenar para el seno venoso esfenoparietal generalmente. El drenado de la vena silviana superficial ocurre, en 85% de los casos, para el seno esfenoparietal. En el resto de los casos puede drenar para el seno cavernoso o para el seno esfenopetroso.

Las venas que drenan las regiones a lo largo del ramo posterior de la incisura silviana reciben el nombre de acuerdo con la porción que ellas drenan. La vena de la región frontal es llamada fronto-silviana, de la parietal, parietosilviana y de la temporal, temporo-silviana. La vena silvia- na superficial recibe generalmente seis venas fronto-silvia- nas, cuatro parieto-silvianas y cinco temporo-silvianas.

La vena de la región frontal es llamada fronto-sylviana; de la parietal, parieto-sylviana; y de la temporal, tempo- rosylviana. Ellas drenan también parte de los giros cor- tos anterior y posterior, del giro largo anterior y de los surcos, central, precentral y del surco circular anterior.

También, en 80% de los hemisferios, ellas drenan el giro corto medio y el ápice de la ínsula. Las venas fronto-sil- vianas, en la mayoría de los hemisferios, drenan para la vena silviana superficial.

Entretanto, en los hemisferios en los cuales no drenan para esa vena, ellas se vacían en la vena de Trolard que confluye para el seno sagital superior. Ellas hacen más anastomosis con las venas insulares que con las venas pa- rieto-sylviana y temporo-sylviana.

Las venas parieto-silvianas acostumbran a drenar el giro poscentral y el lóbulo parietal inferior. En los hemisferios, contribuyen también en el drenado del giro largo anterior y del surco insular central. Ellas se vacían en la vena sil- viana superficial o en las venas que entra en el seno sagital superior, prácticamente con la misma frecuencia.

Las venas temporo-silvianas drenan una porción ma- yor de que las venas fronto-silvianas y parieto-silvianas, correspondiendo un área que va desde el polo temporal hasta la parte posterior final de la incisura lateral. Ellas contribuyen también en el drenado venoso del giro largo posterior y del límite inferior del surco. En 15% de los he- misferios, ellas drenaron para la vena silviana superficial. Y en el resto, ellas se vaciaron tanto en la vena silviana su- perficial como en la vena de Labbé.

La ínsula es drenada principalmente por el sistema ve- noso profundo, el cual ésta representado por las venas insulares y por la vena cerebral media profunda. Entre tanto, en algunas áreas, ella puede ser drenada por las tri- butarias de la vena silviana superficial.

Las venas insulares desembocan predominantemente en la vena cerebral media profunda. Éstas, tienen anastomosis con la vena silviana superficial en la mayoría de los hemisferios estudiados.

Segund Tanriover y col.,[ 55 ] el drenado de la ínsula puede ser clasificada en tres grupos, de acuerdo con el sistema ve- noso para el cual el área de la ínsula drena: superficial, pro- fundo y de transición. El grupo clasificado como de tran- sición drena tanto para el sistema venoso superficial como para el sistema venoso profundo, drenando predominante- mente al primero. El grupo que drena para el sistema ve- noso profundo corresponde al área del limen, surco circu- lar inferior, giros largos y surco central. El sistema venoso superficial drena principalmente el giro corto medio y el ápice da ínsula. La zona de transición incluye el giro corto anterior y posterior, y el límite anterior del surco.

Las venas insulares reciben el nombre de acuerdo con el área que ellas drenan: anterior, precentral, central y pos- terior.

La vena cerebral media profunda, formando parte del sistema venoso profundo, es formada por la unión de las venas insulares en el área del limen. Son generalmente las venas insulares anteriores, precentral, centrales y poste-riores que hacen parte de la formación del tronco trans- verso común.

DISCUSIÓN

La ínsula, o también llamada isla de Reil, es considerada un lóbulo cerebral que durante su desarrollo no evoluciono, siendo recubierta por los lóbulos frontal, temporal y parietal. Ella es visualizada separando los labios del surco lateral (surco de Silvio). Es una estructura de forma cóni- ca que se encuentra recubriendo el clastrum y el putamen. Sus funciones todavía no están claras y elucidadas. Se cree que la ínsula forma parte del sistema paralímbico y pueda tener funciones viscerales, motoras y sensoriales; y acción sobre las áreas motora, vestibular y del lengua- je.[ 2 , 5 , 6 , 10 ] Ella también puede ejercer un papel importante sobre la función cardíaca, arritmias y regulación hormonal.[ 5 , 12 , 17 , 21 ] La ínsula se torna una región anatómicamente importante a ser estudiada por ser un local posible de patologías, como tumores, malformaciones vasculares, infarto y hemorragias cerebrales; siendo así, esencial el conocimiento sobre la vascularización de esta área para la realización de cirugías.[ 47 , 51 , 52 , 55 - 57 , 62 - 66 ]

Relaciones anatómicas

La ínsula es una porción invaginada del córtex cerebral, localizada en la base de la incisura silviana. Se encuentra recubierta lateralmente por los opérculos fronto-orbital, fronto-parietal y temporal. Una vez que la cisura Silvia- na es abierta, los giros insulares se vuelven claramente vi- sibles. Constituye la parte invaginada del córtex cerebral, que abarca el claustro y los ganglios de la base y hacen parte del bloque central (ínsula, núcleos de la base, capsu- la interna y tálamo), siendo su escudo externo.[ 47 ]

La irrigación arterial es realizada a partir de la arteria cerebral media y el drenado venoso es realizado por inter- medio de la vena cerebral profunda. También, ella se re- laciona con las arterias lentículo-estriadas laterales y gan- glios basales.

Pequeños ramos oriundos del segmento M2 realizan la irrigación de sangre necesaria para la ínsula y tumo- res insulares. La mayoría de las arterias insulares no irán después del claustro, por lo tanto, ellas pueden ser sacri- ficadas durante la cirugía. Existen, algunos vasos fre- cuentemente originados por los ramos M2 más poste- riores que también realizan la irrigación a partes de la cápsula interna.[ 56 , 57 ] Daños a lo largo de esos vasos per- forantes pueden ser una causa para déficit postoperatorio (hemiparesia) debido al compromiso de la pierna poste- rior de la cápsula interna.[ 42 , 57 ] Moshel et al.,[ 42 ] determina- ron la posición de las arterias lenticuloestriadas por me-dio de la utilización de angiografía en el preoperatorio para evaluar si estos vasos estaban dislocados medialmen- te por la fase medial del tumor insular o si estaban en el interior del tumor.

Pacientes con tumores insulares que estaban situados lateralmente a las ALLss obtuvieron mejores resultados neurológicos y una mayor ocurrencia de resección total de que aquellos con tumores que se extienden medial a las LLAs. En nuestra serie la simple localización de tumor con padrón infiltrativo por encima de la substancia per- forada anterior contraindica la resección del componente tumoral en esta topografía.

De acuerdo con Yasargil, el cirujano debe estudiar, ex- plorar y focalizar con precisión todos los aspectos da ci- sura Silviana antes de iniciar la disección de ésta. A la información recogida sobre las variaciones de la cisura sil- viana y de la cisterna silviana, estas pueden ser útiles, exi- giendo un ajuste de estrategia quirúrgica y de abordaje en cada caso particular.[ 62 - 66 ]

Funciones de la ínsula

Como parte del mesocórtex o sistema paralímbico, la ínsula conecta el allocortex al neocortex.[ 33 ] A causa de las numerosas conexiones con los ganglios de la base, cápsula interna, tálamo, sistema límbico y neocórtex, varias funciones son acreditados a la ínsula, entre tanto una función más precisa permanece desconocida.[ 5 ] Con varias cone-xiones neurales, la ínsula es considerada al mismo tiem- po una zona visceral sensorial con conexiones desde las áreas motoras primarias y complementares, hasta el siste- ma vestibular, somato-sensorial, auditivo y áreas del len- guaje. La ínsula puede ser asociada a la memoria, con- ducción, afectividad y comportamiento.[ 5 ] En cuanto a las divisiones de la ínsula, la ínsula anterior decodifica in- formaciones relativas a la representación del cuerpo y ex- periencias emocionales, y procesa estímulos olfativos y gustativos. La ínsula posterior, procesa la información re- lativa al dolor, temperatura y tacto.[ 5 ] Duffau et al.[ 5 , 9 - 11 ] rela- taron la ocurrencia de anartria o anomia cuando el córtex insular dominante fue estimulado en cinco pacientes du- rante la cirugía insular de glioma de bajo grado.[ 9 ]

CONCLUSIÓN

La anatomía microquirúrgica del lóbulo de la ínsula y su estudio por el método tridimensional trae una visión más realista sobre las relaciones neurales y vasculares de esta región. La correlación anatómica con las cirugías de tumores en esta región es una importante herramienta para la evaluación de esta anatomía distorsionada por la enfermedad.

Declaration of patient consent

Patient’s consent not required as there are no patients in this study.

Financial support and sponsorship

Publication of this article was made possible by the James I. and Carolyn R. Ausman Educational Foundation.

Conflicto de interés

Ninguno para declarar.

COMENTARIO

Los autores nos ofrecen en esta primera entrega (Parte 1) acerca del “Lóbulo de la ínsula”, un trabajo de descripción anatómica microquirúrgica de esta región, a través de disecciones cadavéricas y su documentación utilizando metodo- logía de impresión tridimensional anaglífica estereoscópica.

Se destaca la calidad de la iconografía, y la pormenorizada descripción de la anatomía topográfica y - fundamental- mente - de la vascularización de la ínsula de Reil, en una comunicación ordenada y completa, que adquiere perfectamente la trascendencia de un Capítulo de texto o Atlas anatómico.

El estudio de la anatomía microquirúrgica del lóbulo de la ínsula por un método tridimensional nos trae una representación más precisa y realista sobre su estructura, y sus relaciones neurales y vasculares; auspiciando su mejor comprensión.

Asimismo, se agregan elementos discusivos sobre las relaciones anatómicas de este lóbulo, como así también de sus funciones, a la luz de la evidencia actual disponible.

Felicitamos a los autores, por la elaboración y entrega de este reporte, que se constituirá - sin lugar a dudas - en una referencia obligada sobre el tema.

Claudio Centurión Sanatorio Aconcagua. Córdoba.

COMENTARIO

En el presente trabajo los autores realizan una miinuciosa descripción de la insula incluyendo sus relaciones vasculares tan complejas basadas en disecciones microquirúrgicas que comparten generosamente a través de fotografías propias. La extensa descripción anatómica demuestra un gran conocimiento de este lóbulo tan complejo e importante respecto a sus relaciones anatómicas. Felicito a los autores por la calidad del artículo y por la generosidad en compartir sus co- nocimientos.

Romina Argañaraz Hospital de Pediatría Juan P. Garrahan. C.A.B.A.

References

1. Beez T, Boge K, Wager M, Whittle I, Fontaine D, Spena G. Tolerance of awake surgery for glioma: A prospective European low grade glioma network multicenter study. Acta Neurochir (Wien). 2013. 155: 1301-8

2. Bertani G, Fava E, Casaceli G, Carrabba G, Casarotti A, Papagno C. Intraoperative mapping and monitoring of brain functions for the resection of low-grade gliomas: Technical considerations. Neurosurg Focus. 2009. 27: E4

3. Claus EB, Horlacher A, Hsu L, Schwartz RB, Dello-Iacono D, Talos F. Survival rates in patients with low-grade glioma after intraoperative magnetic resonance image guidance. Cancer. 2005. 103: 1227-33

4. Duffau H, Capelle L, Lopes M, Bitar A, Sichez JP, van Effenterre R. Medically intractable epilepsy from insular low-grade gliomas: Improvement after an extended lesionectomy. Acta Neurochir (Wien). 2002. 144: 563-72

5. Duffau H, Capelle L, Lopes M, Faillot T, Sichez JP, Fohanno D. The insular lobe: Physiopathological and surgical considerations. Neurosurgery. 2000. 47: 801-10

6. Duffau H, Capelle L, Sichez N, Denvil D, Lopes M, Sichez JP. Intraoperative mapping of the subcortical language pathways using direct stimulations. An anatomo-functional study. Brain. 2002. 125: 199-214

7. Duffau H, Denvil D, Capelle L. Absence of movement disorders after surgical resection of glioma invading the right striatum. J Neurosurg. 2002. 97: 363-9

8. Duffau H, Mandonnet E. The onco-functional balance in surgery for diffuse low-grade glioma: Integrating the extent of resection with quality of life. Acta Neurochir (Wien). 2013. 155: 951-7

9. Duffau H, Moritz-Gasser S, Gatignol P. Functional outcome after language mapping for insular World Health Organization Grade II gliomas in the dominant hemisphere: Experience with 24 patients. Neurosurg Focus. 2009. 27: E7

10. Duffau H. A personal consecutive series of surgically treated 51 cases of insular WHO Grade II glioma: Advances and limitations. J Neurosurg. 2009. 110: 696-708

11. Duffau H. Diffuse low-grade gliomas and neuroplasticity. Diagn Interv Imaging. 2014. 95: 945-55

12. Duffau H. Surgical neurooncology is a brain networks surgery: A connectomic perspective. World Neurosurg. 2014. 82: e405-7

13. Duffau H. The conceptual limitation to relying on intraoperative magnetic resonance imaging in glioma surgery. World Neurosurg. 2014. 82: 601-3

14. Duffau H. The dangers of magnetic resonance imaging diffusion tensor tractography in brain surgery. World Neurosurg. 2014. 81: 56-8

15. Ebeling U, Kothbauer K. Circumscribed low grade astrocytomas in the dominant opercular and insular region: A pilot study. Acta Neurochir (Wien). 1995. 132: 66-74

16. Fernández-Miranda JC, de Oliveira E, Rubino PA, Wen HT, Rhoton AL Jr. Microvascular anatomy of the medial temporal region: Part 1: Its application to arteriovenous malformation surgery. Neurosurgery. 2010. 67: ons237-76

17. Gil Robles S, Gatignol P, Capelle L, Mitchell MC, Duffau H. The role of dominant striatum in language: A study using intraoperative electrical stimulations. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2005. 76: 940-6

18. Guenot M, Isnard J, Sindou M. Surgical anatomy of the insula. Adv Tech Stand Neurosurg. 2004. 29: 265-88

19. Hentschel SJ, Lang FF. Surgical resection of intrinsic insular tumors. Neurosurgery. 2005. 57: 176-83

20. Isnard J, Guénot M, Ostrowsky K, Sindou M, Mauguière F. The role of the insular cortex in temporal lobe epilepsy. Ann Neurol. 2000. 48: 614-23

21. Isolan G, Antunes AC, Dini LI, Stefani MA, Costa CR, Frizon L. Gliomas insulares: Aspectos gerais. J Bras Neurocir. 2008. 19: 7-13

22. Isolan GR, Bianchin MM, Bragatti JA, Torres C, Schwartsmann G. Musical hallucinations following insular glioma resection. Neurosurg Focus. 2010. 28: E9

23. Isolan GR, de Aguiar PH, Aires R, Meister CS, Stefani MA. Middle cerebral artery pseudotetrafurcation: Anatomic report and review of middle cerebral artery variations. Neurosurg Q. 2010. 20: 284-7

24. Isolan GR, de Aguiar PH, Tahara A, Antunes AC, Isolan GR, de Aguiar PH.editors. Artéria carótida externa e seus ramos-anatomía microcirúrgica. Tratamento Neurocirúrgico das Doenças Vasculares do SNC. São Paulo: Di Livros; 2012. p. 1-12

25. Isolan GR, de Aguiar PH, Tahara A, Antunes AC, Isolan GR, de Aguiar PH.editors. Artérias infratentoriais-anatomia microcirúrgica. Tratamento Neurocirúrgico das Doenças Vasculares do SNC. São Paulo: Di Livros; 2012. p. 35-44

26. Isolan GR, de Aguiar PH, Tahara A, Antunes AC, Isolan GR, de Aguiar PH.editors. Artérias supratentoriais-anatomia microcirúrgica. Tratamento Neurocirúrgico das Doenças Vasculares do SNC. São Paulo: Di Livros; 2012. p. 13-34

27. Isolan GR, de Oliveira E, Recalde R. Microanatomical study of the choroidal fissure in ventricular and cisternal approaches. Arq Neuropsiquiatr. 2005. 63: 801-6

28. Isolan GR, Pereira AH, de Aguiar PH, Antunes AC, Mousquer JP, Pierobon MR. Microsurgical Anatomy of the External Carotid Artery-Anaglyphic threedimensional stereoscopic printing. J Vasc Bras. 2012. 11: 3-11

29. Isolan GR, Pereira AH, de Aguiar PH, Antunes AC, Mousquer JP, Peirobon MR. Microsurgical Anatomy of the Infratentorial Arteries. Anaglyphic threedimensional stereoscopic printing. J Vasc Bras. 2012. 11: 114-22

30. Isolan GR. The young neurosurgeon learning curve: Ethical, scientific, philosophical aspects and the importance of the microsurgical laboratory training. J Bras Neurocir. 2009. 20: 314-34

31. Ius T, Pauletto G, Isola M, Gregoraci G, Budai R, Lettieri C. Surgery for insular low-grade glioma: Predictors of postoperative seizure outcome. J Neurosurg. 2014. 120: 12-23

32. Iwasaki M, Kumabe T, Saito R, Kanamori M, Yamashita Y, Sonoda Y. Preservation of the long insular artery to prevent postoperative motor deficits after resection of insuloopercular glioma: Technical case reports. Neurol Med Chir (Tokyo). 2014. 54: 321-6

33. Kalani MY, Kalani MA, Gwinn R, Keogh B, Tse VC. Embryological development of the human insula and its implications for the spread and resection of insular gliomas. Neurosurg Focus. 2009. 27: E2

34. Karnofsky D, Burchenal JH, MacLeod CM.editors. The clinical evaluation of chemotherapeutic agents in cancer. Evaluation of Chemotherapeutic Agents. New York: Columbia University Press; 1949. p. 191-205

35. Kawaguchi T, Kumabe T, Saito R, Kanamori M, Iwasaki M, Yamashita Y. Practical surgical indicators to identify candidates for radical resection of insulo-opercular gliomas. J Neurosurg. 2014. 121: 1124-32

36. Keles GE, Lamborn KR, Berger MS. Low-grade hemispheric gliomas in adults: A critical review of extent of resection as a factor influencing outcome. J Neurosurg. 2001. 95: 735-45

37. Kombos T, Süss O, Vajkoczy P. Subcortical mapping and monitoring during insular tumor surgery. Neurosurg Focus. 2009. 27: E5

38. Krayenbühl N, Isolan GR, Hafez A, Yaşargil MG. The relationship of the fronto-temporal branches of the facial nerve to the fascias of the temporal region: A literature review applied to practical anatomical dissection. Neurosurg Rev. 2007. 30: 8-15

39. Lang FF, Olansen NE, DeMonte F, Gokaslan ZL, Holland EC, Kalhorn C. Surgical resection of intrinsic insular tumors: Complication avoidance. J Neurosurg. 2001. 95: 638-50

40. Mandonnet E, Capelle L, Duffau H. Extension of paralimbic low grade gliomas: Toward an anatomical classification based on white matter invasion patterns. J Neurooncol. 2006. 78: 179-85

41. Mandonnet E, Delattre JY, Tanguy ML, Swanson KR, Carpentier AF, Duffau H. Continuous growth of mean tumor diameter in a subset of Grade II gliomas. Ann Neurol. 2003. 53: 524-8

42. Moshel YA, Marcus JD, Parker EC, Kelly PJ. Resection of insular gliomas: The importance of lenticulostriate artery position. J Neurosurg. 2008. 109: 825-34

43. Neuloh G, Pechstein U, Schramm J. Motor tract monitoring during insular glioma surgery. J Neurosurg. 2007. 106: 582-92

44. Ojemann GA, Whitaker HA. Language localization and variability. Brain Lang. 1978. 6: 239-60

45. Oldfield RC. The assessment and analysis of handedness: The Edinburgh inventory. Neuropsychologia. 1971. 9: 97-113

46. Ribas GC, Bento RF, Rodrigues AJ Jr. Anaglyphic three-dimensional stereoscopic printing: Revival of an old method for anatomical and surgical teaching and reporting. J Neurosurg. 2001. 95: 1057-66

47. Ribas GC, de Oliveira E. The insula and the central core concept. Arq Neuropsiquiatr. 2007. 65: 92-100

48. Ribas GC, Yasuda A, Ribas EC, Nishikuni K, Rodrigues AJ Jr. Surgical anatomy of microneurosurgical sulcal key points. Neurosurgery. 2006. 59: ONS177-210

49. Robles SG, Gatignol P, Lehéricy S, Duffau H. Long-term brain plasticity allowing a multistage surgical approach to World Health Organization Grade II gliomas in eloquent areas. J Neurosurg. 2008. 109: 615-24

50. Roper SN, Lévesque MF, Sutherling WW, Engel J. Surgical treatment of partial epilepsy arising from the insular cortex. Report of two cases. J Neurosurg. 1993. 79: 266-9

51. Sanai N, Polley MY, Berger MS. Insular glioma resection: Assessment of patient morbidity, survival, and tumor progression. J Neurosurg. 2010. 112: 1-9

52. Simon M, Neuloh G, von Lehe M, Meyer B, Schramm J. Insular gliomas: The case for surgical management. J Neurosurg. 2009. 110: 685-95

53. Stummer W, Pichlmeier U, Meinel T, Wiestler OD, Zanella F, Reulen HJ. Fluorescence-guided surgery with 5-aminolevulinic acid for resection of malignant glioma: A randomised controlled multicentre Phase III trial. Lancet Oncol. 2006. 7: 392-401

54. Taillandier L, Duffau H. Epilepsy and insular Grade II gliomas: An interdisciplinary point of view from a retrospective monocentric series of 46 cases. Neurosurg Focus. 2009. 27: E8

55. Tanriover N, Rhoton AL, Kawashima M, Ulm AJ, Yasuda A. Microsurgical anatomy of the insula and the sylvian fissure. J Neurosurg. 2004. 100: 891-922

56. Türe U, Yaşargil DC, Al-Mefty O, Yaşargil MG. Topographic anatomy of the insular region. J Neurosurg. 1999. 90: 720-33

57. Türe U, Yaşargil MG, Al-Mefty O, Yaşargil DC. Arteries of the insula. J Neurosurg. 2000. 92: 676-87

58. Vanaclocha V, Sáiz-Sapena N, García-Casasola C. Surgical treatment of insular gliomas. Acta Neurochir (Wien). 1997. 139: 1126-34

59. Wen HT, Rhoton AL, de Oliveira E, Cardoso AC, Tedeschi H, Baccanelli M. Microsurgical anatomy of the temporal lobe: Part 1: Mesial temporal lobe anatomy and its vascular relationships as applied to amygdalohippocampectomy. Neurosurgery. 1999. 45: 549-91

60. Wen HT, Rhoton AL, de Oliveira E, Castro LH, Figueiredo EG, Teixeira MJ. Microsurgical anatomy of the temporal lobe: Part 2-sylvian fissure region and its clinical application. Neurosurgery. 2009. 65: 1-35

61. Wolf BS, Huang YP. The insula and deep middle cerebral venous drainage system: Normal anatomy and angiography. Am J Roentgenol Radium Ther Nucl Med. 1963. 90: 472-89

62. Yasargil MG, Krisht AF, Türe U, Al-Mefty O, Yaşargil DC. Microsurgery of insular gliomas: Part II-opening of the sylvian fissure. Contemp Neurosurg. 2002. 24: 1-5

63. Yasargil MG, Krisht AF, Türe U, Al-Mefty O, Yaşargil DC. Microsurgery of insular gliomas: Part III-pathophysiology and clinical presentation. Contemp Neurosurg. 2002. 24: 1-5

64. Yasargil MG, Krisht AF, Türe U, Al-Mefty O, Yaşargil DC. Microsurgery of insular gliomas: Part IV-surgical treatment and outcome. Contemp Neurosurg. 2002. 24: 1-8

65. Yaşargil MG, von Ammon K, Cavazos E, Doczi T, Reeves JD, Roth P. Tumours of the limbic and paralimbic systems. Acta Neurochir (Wien). 1992. 118: 40-52

66. Yasargil MG.editors. Microneurosurgery. New York: Thieme Medical; 1996. 4:

67. Zentner J, Meyer B, Stangl A, Schramm J. Intrinsic tumors of the insula: A prospective surgical study of 30 patients. J Neurosurg. 1996. 85: 263-71